先のクイーンズブレイドにより女王に即位したクローデットは、
貴族制度を廃し、商業の自由を推奨し、国は繁栄の一途を辿っていた。
しかしながら、女王軍が絶対的な力を持つ国へとも変貌していた。
そんななか、謎のボロ闘士の話題で賑わうラバトの町で新聞社を経営するユイットは、
オートマトンであるヴァンテと共に、町で横暴を働いている兵士を叩きのめしていた。
その噂を聞きつけ、鋼鉄参謀ユーミルが兵士達と共にラバトの町に現れ、
ヴァンテを連れて女王のもとに訪れるようユイットに要求するのだが･･･。

アンネロッテは、"自分はこれから何を為すべきなのか？"を思案しながら町へと歩を進めていた。
町では、美闘士同士による草試合が盛り上がりを見せていたが、異端審問官シギィの登場で、
見つかったら火あぶりだと町の人々は、あわてて逃げ出す。
ところがアンネロッテは、至る所で評判のよいシギィに懺悔室で何を為すべきなのかを相談する。
アンネロッテとシギィの考えは大きく食い違い、シギィは異端審判と称してアンネロッテに戦いを挑んでくる！

霧の発現や魔物が住み着いたことで、薬の運搬がうまくいっていないらしい。
噂を聞きつけたアンネロッテは、霧の原因を調査するため、カリバラの森を訪れていた。
そんなアンネロッテであったが、噂以上に濃い霧で原因を調べるどころか道に迷ってしまう。
そこに現れた2人の女戦士によって案内された村では、太陽の踊り手ルナルナが待っていた。
アンネロッテが自分の旦那様になると予言を早とちりしたルナルナは、
族長と踊り手しか入ることが許されない遺跡の神聖な場所へと連れてきてしまう。
そのことを知った族長は、遺跡の秘密を守るため、アンネロッテを牢屋へ閉じ込めてしまう。

ユーミルの大陸最強闘士計画の実験は、最終段階を迎え、被験体となっていたミリムは、超振動戦乙女として闘士となってしまう。
鋼鉄山の知識と技術を費やした超振動を起こす剣、盾、鎧は、クローデットの稲妻を受けても無傷でいられるほどのものであった。
一方で、アンネロッテは、女王軍の兵士に追われながらも、ユイットとの再会を果たしていた。
そんな2人を格好の敵と判断したユーミルは、ミリムと2人を戦わせようとする。
しかし、友達であるユイットと戦いたくないミリムは逃げ出してしまう。
ミリムが逃げ出したことを気にもせず、ユーミルは不気味な笑みを浮かべていた...。

ミリムを救い出すため、アンネロッテ、ユイット、ヴァンテは、女王の城であるガイノス城へ乗り込もうとする。
途中出会ったターニャンとサイニャンの助けもあり、3人は物資運搬の通用門からガイノス城への潜入に成功する。
通路を突き進んだ先には、地下闘技場が存在していた。
アンネロッテ達は城の地下になぜ闘技行が存在しているのか？そんな疑問を抱きつつも、ミリムを助け出すため、
ユーミルの居場所を突き止めようとする。
そんなアンネロッテ達の前に現れた闘技場のプロモーターからユーミルの居場所を教える代わりに、
自分の頼みを聞いてほしいと交換条件を持ちかけられる。
果たしてその頼みとは...？

ユイットは、ミリムの超振動鎧に対抗するため、"反"超振動鎧の開発に着手するもなかなか上手くいかないでいた。
そんななか、ルナルナがミリムがたった1人で砦を攻め落としたという噂を聞きつけてくる。
その噂を信じることができないユイットは、女王軍の野営地へ赴き、ミリムから直接真意を問いただそうとする。
そんなユイットに、ミリムは女王軍に残ることを伝える。
それでも、ミリムの事があきらめきれないユイットは、ミリムを取り戻すためアンネロッテ、ヴァンテと共に、
ガイノスへの帰途につこうとするユーミルとミリムを急襲するのだが...。

アンネロッテは、ミリムを家族の下まで送り届けるようルナルナに頼み、ユイットと共に、
リリアナに奪われてしまったヴァンテを取り戻しに向かう。
しかし、リリアナの足取りがつかめない二人は、情報を得るため、大陸中の人が集まるという温泉街・タミアを訪れる。
街中を歩いていると、ターニャン、サイニャンの二人と遭遇する。
なんでも、この二人もリリアナに奪われたものを探しているのだという。
そして、ターニャンの情報によると、黄金の女神風呂を狙って、このタミアにリリアナが現れるというのだが...。

とうとうアンネロッテは、女王に刃向った者として、討伐令を出されてしまう。
更なる一手として、ユーミルは、とある闘士を女王軍に引き込もうとしていた。
一方で、アンネロッテたちは、アジトで、アンネロッテが女王になれば、皆がついていくといった話で盛り上がっていた。
自分は人の上に立てる器ではないと考えているアンネロッテは、一人で考えたいと外に出て行ってしまう。
日が明けても戻ってこないアンネロッテを心配したユイットたちは、アンネロッテを探しに出るのだが、なかなか見つからないでいた。

馬車の荷台で居眠りをしてしまったアンネロッテが、たどり着いたのは、
女王軍に荒らされてしまい、子供たちばかりが住まう村にたどり着く。
その村で出会ったイズミは、子供たちとの約束を果たすためため、アンネロッテの弟子にしてほしいと詰め寄る。
イズミの純粋な気持ちを受け止めたアンネロッテは、イズミを弟子にすることを決意する。
しばらくの間、村で生活をしながらイズミを鍛え上げていたアンネロッテであったが、村に剣を持った何者かが向かってきているという。
女王軍の兵隊が攻めてきたのではと、イズミは子供たちと共に立ち向かおうとするのだが...。

アンネロッテは、自分を慕ってついてきてくれる者に、クローデット女王に直接会って真意を確かめたい、
そして、もしそれが人々を苦しめるようなことになっていくのであれば、自分が女王を倒す、という考えを打ち明ける。
一同もそれに賛同するが、女王にどうやって会えばいいのかということで、頭を悩ます。
そんななかで、ユイットが合理的な手段で女王に合わせてあげると告げる。
一方で、女王の前には、大天使ナナエルの使いとして、神罰の執行者ライラが訪れていた。
ライラは、沼地の魔女について、女王を問いただすために、訪れたのだという。

アンネロッテは、魔導石の力によって、再び魔人と化し、優勢であったアルドラを圧倒する。旦那様を狙っているのか問いただすアルドラに対して、そんなものに興味はないと言い残し、アンネロッテの目は、赤く染まり、己を制御できなくなっていた。その目を見たアルドラは、記憶を取り戻したかのように、アンネロッテが自分が探していた人物であると気づく。
一方で、ルナルナとブウランウェンの戦いは、続いていた。実力は互角で、お互いの体は、ボロボロになり、限界を迎えようとしていた。２人の戦いが終わりを迎える！！

クローデットの下へ辿り着くアンネロッテ。その前には、シギィが立ちはだかる。
捕らえられたルナルナ達を背にアンネロッテは、シギィと戦闘を開始するも、なかなか決着がつかない。
それをまどろっこしく感じたユーミルは、捕らえたルナルナ達に刃を向け、アンネロッテに武器を捨てるように要求する。
そんな中、同じく捕らえられていたサイニャンの力によって、拘束から開放されたルナルナたちが反撃を開始し、
形勢が逆転するのだが、ユーミルは正体を現し、メローナへと変身する。
そして、メローナは、一連の騒動の真相を語り始める...。