竜を飼う国「ロートレアモン騎士国」に建つ、竜飼い人の育成施設「アンサリヴァン騎竜学院」に通う上級課程一年のアッシュ・ブレイクは、「どのような竜でも乗りこなすことができる」という特殊な才能を持つにもかかわらず、未だにパルと呼ばれる、自分の相棒たる竜が誕生しないことに悩んでいた。また、なまじ他人の竜を乗りこなせる為、学院の一部からは問題児とされていた。ある日学院の行事である竜によるレース「アリエスの騎竜祭」の最中、他国のスパイに遭遇したアッシュは彼らを退けたものの、崖下へと転落してしまう。その時、アッシュの左腕に刻まれた、飼い主とパルを繋ぐ証である星刻が輝き出し...

アッシュ・ブレイクは、竜騎士でありながら人間の少女として誕生した自身の竜(パル)エーコと、アンサリヴァン騎竜学院の男子寮で同棲することになる。ある日、街に出掛けることになったアッシュとエーコは、ロートレアモン騎士国第四王女のシルヴィア・ロートレアモンと出会うが、直後にアッシュはエーコと逸れてしまい...

学園唯一の天空竜騎士であり、アンサリヴァン騎竜学院の生徒会長でもあるレベッカ・ランドールに生徒会への入会を勧められたアッシュ・ブレイクだったが、生徒会へ入ることをなかなか決めきれずにいた。ある日、アッシュとエーコは、街でシルヴィア・ロートレアモンと一緒に歩いていたレベッカと鉢合わせ、皆で食事をすることになる。その一方で、アッシュを襲ったゼファロス帝国のミルガウスとアーニャは、街の広場で魔道工学を駆使し復活させた屍灰竜を利用することにより、ロートレアモン騎士国への攻撃を目論んでいて...

晴れてアンサリヴァン騎竜学院生徒会に所属することになったアッシュ・ブレイクは、同じく生徒会への所属が決まったシルヴィア・ロートレアモンの様子がおかしいことに気付く。その原因が、彼女の姉・ヴェロニカの学院訪問だということを知ったアッシュは、彼女の専属メイドであるコゼット・シェリーから、彼女ら姉妹の過去について聞くことになる。シルヴィアを心配したアッシュは、彼女を励まそうと声を掛けるのだが...。そして訪問当日、学院長や市長、そして生徒会役員らが待っているなか、魔導艦シルヴァヌスに乗ったヴェロニカが現れる。

シルヴィア・ロートレアモンは、アンサリヴァン騎竜学院訪問中の姉・ヴェロニカと4年ぶりの再会を果たすが、ヴェロニカはシルヴィアのドラグナーとしての能力を全く認めようとせず、自身の騎士の一人であり、彼女達の兄・ジュリアスの親友でもあるグレン・マクガイアとの結婚を勧める。姉を見返すため、竜同士の試合に参加するシルヴィアであったが...。後日、ヴェロニカが市内を慰問している最中、彼女から慰問の同行を拒否されたシルヴィアは聖ヴァレリア教会で懺悔の祈りを捧げることになるが、そこに指名手配中の断罪のアヴドーチャが現れ...

指名手配中の断罪のアヴドーチャが聖ヴァレリア教会を占拠したことにより、人質として捕らえられてしまったシルヴィア・ロートレアモンは、自分の身代わりとして服を剥ぎ取られたまま十字架に磔にされたジェシカ・バレンタインのことを心配しつつ、この状況を打開するための策を考えていた。その一方で、シルヴィアが人質となっていることを知ったアッシュ・ブレイクらは、彼女の姉・ヴェロニカとともに魔導艦シルヴァヌスで作戦会議を行うことに...。そこでレベッカ・ランドールが提案した方法でアヴドーチャに捕らえられた人質の救出を試みる。

アンサリヴァン騎竜学院の選抜メンバーが発表される双子宮の月。全校生徒の僅か5%という狭き門の選考基準にアッシュ・ブレイクは選ばれることはなかった。選抜メンバーには、アッシュと同じ生徒会役員でもあり、史上最年少でドラグナーに叙任されたルッカ・サーリネンも選ばれていた。しかし、彼女の竜(パル)ガウェインは彼女が騎乗することを３ヶ月間も拒み続けており、その原因も分からないという状況であった。それを知った、アッシュは「どのような竜でも乗りこなせる」という自身の能力を頼みに、ルッカとガウェインが抱える問題を解決しようとするのだが...

ルッカ・サーリネンに対する彼女の竜(パル)ガウェインが抱いている想いを知るために、エーコやレベッカ・ランドールらが見守る中、アッシュ・ブレイクはガウェインと真っ向から対峙する。威嚇しながら暴れるガウェインに対して、アッシュは騎乗を試みるが、失敗に終わる。アンサリヴァン騎竜学院の合宿を迎え、ルッカは昔のように背中に乗って飛びたいと願っていることをガウェインに打ち明けるのだが、当のガウェインは拒絶する。そして、その光景を木の陰からこっそり見ていたアッシュは、再びルッカとガウェインの絆を取り戻すべく、行動する。

ルッカ・サーリネンの竜(パル)・ガウェインの攻撃を受け、5日間も眠りについていたアッシュ・ブレイクだったが、ナヴィーからルッカとガウェインの過去、そして、ガウェインの命がもう長くはないことを聞かされる。そして、アッシュらは他の生徒達に不信に思われないようにレベッカ・ランドールに合宿の打ち上げを続行するように懇願し、残ったメンバーでガウェインがいるであろうウィリンガム霊廟に向かうことになる。しかし、そこにはミルガウスが魔道工学で復活させた屍灰竜の大群がおり、アッシュ達は苦戦を強いられる。そのとき、ガウェインは...

ロートレアモン騎士国の騎士王であり、シルヴィア・ロートレアモンの父である、オズワルドからシルヴィアとともに大陸会議が開催される首都フォンティーンに出向くように通達されたアッシュ・ブレイクとエーコ。5年に1度のアルク＝ストラーダ大陸の未来を決める最も重要な全体会議ということもあり、会場のフォンティーン城に5つの国の首脳陣が集まる中、ゼファロス帝国からは軍閥貴族のクラウス・ヴィターハウゼンが出席することになる。そして、クラウスの隣にはミルガウスの姿もあった。ミルガウスと対峙して以来、彼の正体が気になっていたシルヴィアは、彼の正体を探ろうと動き出す。

フォンティーン城での仮面舞踏会を前に、シルヴィア・ロートレアモンはミルガウスの正体についての自身の考えをアッシュ・ブレイクに打ち明ける。別室にいるエーコは、仮面舞踏会でのドレスを選んでいたが、専属メイド・プリムの一言がきっかけで部屋を飛び出してしまう。その一方で、大陸会議のため、クラウス・ヴィターハウゼンとともにロートレアモン騎士国を訪れていたミルガウスは、自身の野望を達成するためのある計画を密かに進めていた。そして、仮面舞踏会の会場で、アッシュとシルヴィアはクラウスの隣にミルガウスの姿があるのを目撃する。

フォンティーン城の上空に燐光を放ちながら浮かんでいる得体の知れぬ巨大な卵に亀裂が入り、中から一体の成竜が飛び出す。アッシュ・ブレイクらを余所に、ミルガウスはヴェロニカ・ロートレアモンらに自身の正体を明かし、とある計画を実行に移す。アッシュは暴れる成竜を守るために、彼女の背中に乗るのだが...。それを知ったナヴィーは、ミルガウスの野望に対抗するため、エーコの精神世界に介入し、アヴァロンの皇女としてアッシュに聖騎甲を献呈するように促す。そして、アッシュは仲間全員の力を借りながら、ミルガウスとの決戦を迎える。